Экспозицию разместили в Дмитриевской башне нижегородского кремля. Здание отреставрировали и адаптировали под музей. Работы финансировались Городской думой и, в значительной мере, за счёт частных пожертвований: жители одобряли перспективу организации в городе художественного музея.

Профессор Академии художеств Н.А. Кошелев подарил собранию историческую картину "Погребение Христа", этюды и эскизы, в том числе выполненные для росписей интерьеров храма Христа Спасителя. Его работы стали первыми в коллекции. До революции в дар принимались полотна А.П. Боголюбова, И.Е. Репина, А.А. Карелина, К.Е. Маковского, А.П. Рябушкина, Н.М. Новоскольцева. После 1917 года в музей начали поступать картины из национализированных дворянских собраний и Государственного музейного фонда. В те годы часто менялось место размещения коллекции. Почти 70 лет музей занимал усадьбу Д.В. Сироткина.

Сегодня большая часть картин выставляется на территории нижегородского кремля в здании Дома нижегородского военного губернатора. Из окон музея видна Дмитриевская башня, с которой начиналась его история.